Сюжет игры Chernobylite разворачивается в Чернобыльской зоне отчуждения через 30 лет после катастрофы.
Главный герой — физик Игорь Хименюк, который получает фотографию своей пропавшей жены Татьяны и преследуемый ею в своих снах. Он решает отправиться в Зону и проникнуть на Чернобыльскую атомную электростанцию, чтобы найти ответы.
Игорь успешно проникает на электростанцию и восстанавливает кристалл чернобилита, который он использует для питания разработанной им специальной портальной пушки. Однако затем на него нападает Чёрный Сталкер и вынуждает бежать, прежде чем он сможет найти Татьяну.
Когда его первое вторжение провалилось, Игорь понимает, что ему понадобится лучший план, а также ресурсы и союзники, которые помогут ему прорвать оборону вокруг завода.
По ходу игры Игорь узнаёт, что чернобилит сам по себе на самом деле является живым организмом, обладающим собственным разумом и волей. Он также обнаруживает, что всякий раз, когда он умрёт, его отправят в альтернативную временную шкалу.
В конце игры Чёрный Сталкер раскрывает, что Игорь на самом деле сын Татьяны, созданный чернобылитами как клон оригинального Игоря. Обеспокоенная безопасностью Игоря, Татьяна попросила Черного Сталкера вызволить Игоря из-под опеки NAR.